生殖分工是蚂蚁、蜜蜂、黄蜂和白蚁等群居昆虫的标志。通常情况下，生殖阶级（'reproductives'，以下简称为'Rs'）致力于繁殖，而非生殖阶级（'non-reproductives'或'NRs'）负责群体维护，例如育雏，守巢觅食。这套系统被认为是群居昆虫生态和进化成功的关键。然而，生殖分工的维持往往受到一些成年昆虫的阻碍，这些昆虫预计是 NR，但保留了生殖的生理潜力。例如，在正常群居的膜翅目中，单倍二倍体需要交配才能产生二倍体女儿，但是这只能由群体中的Rs昆虫实现。然而在许多物种中，雌性 NR 保留了功能性卵巢，并且可以在同一群体中产生单倍体儿子而无需交配。在这种情况下，等级制度中的统治行为体现了它们在维持生殖分工中的作用。

自从意大利科学家Pardi对马蜂的开创性工作以来，在很多膜翅目中，已经报道了统治者对下属的统治行为。由此产生的等级制度因其规模而引人注目：层级中的个体数量通常达到 70个。如此庞大的等级制度的形成和维持将需要特殊的选择性力量。

在这篇综述中，我们首先列出了群居性昆虫在群落发育时间线上的统治行为，并概述了它们的分类多样性。然后我们介绍了等级制度自下而上的层次结构，从单体到多方交互到整个社交网络。最后，我们从不育的低等级的同伴的角度讨论了统治行为和等级制度的适应性意义。

一般来说，统治行为在等级制度的形成和维持中都有体现。在群居昆虫中，统治行为通常在群体生命周期的三个阶段可以被观察到。

第一阶段发生在领地建立阶段。在许多物种中，最初的领地包含一个单一的雌性。然而，在某些物种中，多个有精液的雌性聚集在一起并形成一个新的群落。在这些原住民中可以观察到统治行为。所有的原住民在最开始时的繁殖能力都是平等的，一旦建立了领地，就会出现统治行为。在由此产生的线性统治层次结构中，排名靠前的Rs和其他与生理和行为改变相关的NRs之间出现了差异。在某些物种中，原住民之间互相攻击有时会导致一些个体甚至一个幸存者的死亡。

第二阶段发生在群体中建立生殖分工之后。在此阶段，每个个体R或NR对等级中排名较低NR执行统治行为，从而抑制其繁殖能力。这一阶段的一个独特特征是群体中个体的出生-死亡给统治等级带来了一定的局部不稳定性。

第三阶段出现在排名靠前的R从领地走丢后。此事件破坏了剩余NR之间的等级制度，但统治行为迅速重建了新的等级并在先前的NR中确定了新的R。之所以这么快部分是由于在第二阶段，NR之间已经有了生理上的差异。

统治行为在群居膜翅目昆虫的许多类群中都有发现。它们在系统发育的原始群居物种中特别丰富，这些物种的特征是群体规模小(最多102个个体)，Rs(通常是蚁后)和NRs(工蚁)之间的形态分化程度低。在本节中，我们将重点介绍几种黄蜂和蚂蚁，以说明在它们的群落中优势行为所扮演的角色。

（a） 黄蜂 

在群居昆虫中，黄蜂的统治行为可以说是研究得最透彻的。在黄蜂的马蜂属中，群体基形成的方式有两种，由一个或多个“女王蜂”衍生而来。与其他群居物种一样，在等级制度形成阶段的统治行为是由多个“女王蜂”衍生而来的，这形成了线性的等级制度。在这个等级制度下，最高或更高级别的雌性成为R(s)。然后，等级制度由R和NR之间的统治行为来维持。在R缺失后，就是在改造阶段，也可以观察到统治行为。

在马蜂亚科中，Ropalidia marginata是另一个统治行为已被充分研究的物种。一个成熟的蜂群由一个R(蚁后)和少于100个NRs(工蜂)组成。统治行为在上述三个阶段均有表现。“女王蜂”经常表现出统治行为，然后在群体形成阶段中排名靠前的个体成为R。然而，与马蜂不同的是，一旦等级制度建立，R很少对NR采取攻击行为。R可以通过释放激素而不是攻击的方式，抑制NR的繁殖能力。

（b） 蚂蚁 

蚂蚁是膜翅目昆虫的一个大家族，表现出多样化的社会系统。Cole发现myrmicine ant Temnothorax(前身为lepptothorax)中的NRs(工蚁)存在等级制度。自这一发现以来，研究人员对各种蚂蚁的统治行为进行了研究。研究的物种具有群落规模小、形态分化程度低的共同特征。与群居黄蜂相比，在形成阶段，即当群体由多个“蚁后”发起时，统治行为在蚂蚁中相对少见。这主要是因为输家通常被赢家和工蚁杀死。

在蚂蚁的等级制度维持和改造阶段，都有许多统治行为的例子。其中包括Ponerinae亚科的无女王蚂蚁，它们被认为代表了元祖社会。本文重点研究了两个物种，Pachycondyla subblaevis和Diacamma cfr.indicum，它们在这两个阶段的统治行为都很明显。

P.blaevis群体中有2-18个成年雌性工蚁;只有一个交配的工蚁成为R，在群体中主导繁殖。R在交配后继续执行统治行为，形成一个几乎线性的等级制度，她是最高的等级。在这个维持阶段，新出现的雌性通常会取代地位更高的年长雌性的职位。当她死亡时，或者当一个群体分裂成两个时，R就会丢失。然后在群体中剩余未交配的NR之间重建设等级制度，但通常是排名第二的NR取代了繁殖位置。尽管一个群体中的所有雌性至少在生理上都有交配的能力，但只有新的顶级雌性才有望遇到她的交配伴侣，成为新的R。

另一个例子来自日本的D.cf.indicum，其群落生命周期得到了很好的证明。由于分类学上的原因，本种蚂蚁长期以来一直被报道为“Diacamma sp. from Japan”，但由于研究地点位于日本南部冲绳岛的一个有限区域，这种难以确定的分类学地位并不妨碍本种的独特鉴定。在野外，该物种的群落包含R和50-300个未交配工蜂(NRs)。所有雌性羽化后的胸部都有一对微小的退化或退化的翅膀，它们会被R咬掉。因此，“残缺”的成虫失去了交配能力，分化为NRs。当R消失时，第一个出现在群体中的成虫成功地保留了她的翅膀，并且成为下一个R的备选。这只工蚁对其他雌性表现统治行为。有趣的是，新的R的攻击性随着她的年龄而下降，而且生殖分工似乎是由行为互动之外的机制所调节的。在维护阶段，NR参与统治行为，导致NR之间几乎完全线性的支配层次。在等级制度中，少数地位较高的雌性获得了生育雄性的权利。在非侵略性R存在的情况下，NR之间的等级制度让人联想到在R. marginata 和 T. allardycei.中观察到的现象。在第三阶段，NR之间的统治行为仍在继续。

研究社会行为的分子方面的最新进展，使得自下而上理解等级制度的形成变得更加可能。这篇文章中，我们把个体的年龄和生理状态作为等级制度中的个体属性。

在昆虫社会中，与脊椎动物社会不同，在等级制度中的排名通常与个体年龄有关，而不是与个体大小有关。当考虑到个体在维持阶段的诞生时，个体年龄对等级制度排序的影响就变得明显了：在有R的群体中，不断地有新的成虫出现，并挑战原有的等级制度。

有趣的是，年龄和等级之间的关系在不同类群中是不一样的。在生活在温带地区并呈现一年生命周期的马蜂中，年龄较大的个体往往排名较高，当R从群体中消失时，它们会变成R。相比之下，在多年生命周期的蚂蚁中，较年轻的工蚁在等级制度中排名较高。这种年龄效应的分类差异可以理解为适应个体和群体的相对预期寿命。然而，这些规则可能具有一定的灵活性，而不是随着年龄的增长固定下来。例如，在由50-112名工蚁组成的巨型蚂蚁Dinoponera quadriceps群体中，尽管非常年轻的工蚁从年龄较大的工蚁手中夺取了更高的地位，但相对年轻的工蚁却在与年老蚂蚁的对抗中捍卫自己的位置。

等级制度中个体排名的生理相关性将使我们深入了解等级的形成和维持机制。然而，关于触发统治行为的分子生理机制的研究仍然很少，这可能是因为是统治行为取决于伴侣的等级，因此很难确定因果关系。

一般来说，群居昆虫卵巢的发育受生物胺、保幼激素和胰岛素样肽等因子的调控。这些物质具有促性腺发育的作用，它们的产生不仅受个人营养状况的影响，还受与其他个体的社会互动的影响。一些研究表明，个体在等级制度中的排名和促性腺激素的浓度之间存在关联。例如，在对D.cf.indicum的研究中，已经显示出多巴胺与等级制度之间的相关性。此外，文中还报道了黄蜂Pistacia chinensis。结果表明，除了多巴胺，幼年荷尔蒙还与等级呈正相关。据报道，上述生理因素也调节了社会性昆虫的个体行为。例如，5-羟色胺可以调节捕食者黑斑蚁的攻击性。这种攻击性很可能是统治行为的一个组成部分。另外有研究结果表明，在母鸡中使用保幼激素和蜕皮激素均能促进卵巢发育，且卵母细胞长度与行为得分呈正相关。然而，生理因素与统治行为之间的因果关系值得进一步研究。

与其他社会行为一样，了解个体之间交互的模式对于研究统治行为至关重要。在信号-接收系统的基础上，反复的交互改变了个体的生理状态，这是一种个体差异的放大机制。

（a） 识别系统 

一般来说，统治行为会选择性地指向稳定的等级制度中排名较低的个体。因此，等级制度中的每个个体都应该有一些信息，使其他个体能够识别等级关系，并防止低级别挑战级别较高的个体。当发出的信息被修改以符合发出者的利益时，它可以被视为一种信号，它改变了接收者的反应，使之有利于发出信号的个体。这种信号可以是真实的，也可以是欺骗性的，这是发出者和接收者共同进化的结果。在社会性昆虫中，亲属之间的相互作用和群体水平上的选择使这一进化过程变得更加复杂。

众所周知，社会性昆虫的交互是由它们的表皮碳氢化合物介导的。关于生殖分工，蜂王特有的表皮碳氢化合物图谱在社会性膜翅目物种间高度保守。工蜂即使卵巢功能正常，也不会在这些化学物质存在的情况下产下自己的卵子。从进化论的角度来看，蜂王特有的特征可以被认为是一个真实的信号，而不是一个操纵性的因素，以表明蜂王的存在。这意味着工蜂可以根据信号的质量或数量灵活地改变他们的行为，导致工蜂在某些情况下繁殖。同样，在等级制度中，表皮碳氢化合物是一个诚实的信号，可以告知个体排名。个体之间的信号模式随着统治等级的变化而变化，而Rs和NRs之间没有明显的差异，从而为领导者决定目标提供了一个很好的指标。换句话说，排名较高的个体可以根据信号模式有效地抑制其竞争对手的生理状态。

除了化学特征外，个体还可以依靠视觉特征来识别个体在等级制度中的排名。最吸引人的视觉案例来自马蜂fuscatus和马蜂dominulus, 他们通过面部颜色来识别个体排名。

（b） 等级制度的强化 

时间因素显示了等级制度的动态性，包括了个体属性和个体之间交互的时间变化。随着时间的推移，个体之间权力关系的最初细微差异会以正反馈的方式被放大，这将有助于统治阶级的全局稳定性，尤其是在其维持阶段。等级制度背后的自我放大机制一直是生物自组织研究的主要课题。

放大个体之间初始差异的主要因素是赢家和输家效应，其中在之前的交互中经历过赢（输）的个体保留了信息并增加（减少）其在下一次交互中获胜的概率。仅基于个体记忆，这种效应放大了个体之间的差异，从而稳定了个体在等级制度的排名。Bonabeau为理解这个过程提供了一个基本模型。他们模拟了马蜂等级制度的形成。在模型中，每个个体i都被赋予了一个内在参数F的初始值，该初始值会根据与另一个个体j在交互过程中的竞争结果而变化。当i获胜时，Fi增加，Fj减少，两者都增加一个常数δ。对手之间的F值差异越大，具有较大F的个人获胜的概率就越高。模拟清楚地表明，最初个体之间的细微差异被放大，形成了线性等级制度。

Bonabea的经典模型可以通过结合在真实群落中观察到的特征以各种方式进行扩展。首先，可以修改每次交互Fi的恒定偏移的假设，即失败的记忆比获胜的记忆更好地保留。结合这一事实可能有助于更好地稳定等级制度。其次，Fi和δ可以根据个体的年龄发生本质上的变化。这种修改可以解释一个个体的年龄如何经常与她在膜翅目中的支配等级中的排名相关联。再者，维持阶段个体的出生和死亡，未纳入Bonabea模型，这可能会破坏稳定的等级制度。

（c） 等级制度的网络架构 

在过去的二十年里，网络架构科学彻底改变了我们对群居动物社会交互的看法。在社会昆虫的研究中，网络分析越来越多地用于检测社会交互模式。等级制度结构中的个体和交互分别由网络的节点和链接表示，等级制度结构或更一般地支配网络的结构由称为网络属性的几个统计数据表征，例如度数，聚类基序的系数、中心性和类型/频率。该网络可以被视为在群落和物种之间进行比较水平“表型”。

一些研究关注等级制度的网络结构，以此来表征个体的作用和统治网络的功能。Shimoji等人观察了猛蚁行为4天，他们发现排名较高的NR，而不是排名靠前的NR，在随机网络中的相应等级比预期要高，而且许多统治性NR并没有针对特定的NR，这使得网络结构变得像树一样。这些结果表明，它们的等级制度是由较高等级的NR维持的，而不是由群体中排名最高的R维持的。Nandi展示了使用边缘黄蜂的优势网络的另一个特性。通过应用布尔网络模型，他们发现这种黄蜂的等级网络在群体中的信息流方面是高效的。有趣的是，这两个物种的网络结构在基序分布上有相同的特征，即过度表达“前馈环”。对蚂蚁Pogonomyrmex calfornicus的直接接触网络的基序分析也揭示了这一特征。这些结果表明在社会昆虫群体中的这些相互作用网络，甚至它们的等级网络，可以作为调节网络，最大限度地提高群体水平的信息处理。

未来研究的挑战之一是对等级网络的长期观察，目前已通过最近开发的自动跟踪系统实现。一般来说，一个群体的网络结构受群体规模的影响，群体规模随着个体的出生-死亡和移民过程而变化。综上所述，个体等级也会随着时间而变化。长期观察在理想情况下可以贯穿等级制度形成的三个阶段，将有助于捕捉等级制度的时间动态。此外，移除在统治网络中具有关键作用的节点可以检查网络的弹性和稳定性，这正是我们在改革阶段观察到的，这些分析可以与评估相结合群体水平的生产力和效率作为功能衡量标准。此外，未来的研究应该阐明个体属性的变化如何影响生物自组织建模框架中的全局网络结构。最后，通过系统发育比较方法对等级制度进行分析是有意义的，其中网络统计数据被视为多变量表型。为了促进这种比较分析，观察方法应该标准化。这些方法将有助于更全面地了解等级制度的发展和进化积累。

群落内个体之间相互作用演变的最初驱动力很可能是对繁殖资源的竞争，这可以简单地理解为个体层面的适应。然而，在大多数统治层级中，将统治行为与竞争区分开来的一个特征通常是前者不会升级为立即致命的；也就是说，失败者不会反抗，而是似乎在从属地位“服从”。在竞争的情况下，“服从”行为的演变是在进化博弈论中的鹰鸽博弈下理解的，其中与个人的资源持有潜力相比巨大的斗争成本应该有利于服从行为作为鸽派策略。然而，由此产生的进化稳定状态要求种群中的所有个体都实现相同的适应度，这在大多数等级制度的生殖分工下并非如此。因此，应考虑其他因素。从历史上看，这种考虑已经在生殖偏斜理论中得到了详细阐述。在这里，我们试图通过关注低等级来简化讨论。

最近对动物社会统治等级的分析越来越关注群体层面的信息传递效率，群落通常被视为“超有机体”。然而，目前尚不清楚这些群体水平的特征是否或如何通过主要由个体的进化驱动的适应性进化来实现。社会性昆虫群落的一个独特特征是，一个群落成员的进化在不同程度上由其他成员共享。在接下来的部分中，我们将低等级的温顺行为的结果与两种可能的替代策略的结果进行比较。一是脱离群落独立繁衍，二是在群落内“反抗”等级制度。我们运用包容性适应度理论讨论体之间的共同进化来阐明温顺行为为何更加适应群落。

（a） 留下vs离开 

我们从一个由不相关的个体组成的群体开始讨论。如果留下的繁殖成功概率超过离开，个体应该选择留下。留下的低等级个体，即使目前处于NR状态，最终也可以在失去他们的原始R时进行接管，很明显这样的好处可以超过离开这个群体所获得的收益。这种基于直接适应性益处的解释已应用于一些脊椎动物社会中低等级个体的进化，并且在社会昆虫中似乎最适合用于解释在马蜂“女王蜂”中观察到的等级制度。低等级个体被认为是通过等待在当前统治者去世后接管最高职位。如果关键的低等级个体可以简单地通过留下来来继承统治者，那么留下会带来更大的收益。这个过程可能会导致更有效的等级制度。

然而，还有一个更重要的因素可以进一步促进个体留下，即关键的低等级个体和他的同伴之间的遗传相关性。如果关键的低等级个体的停留行为提高了遗传相关优势的适应度，则负责停留的等位基因的频率会增加。根据包容性适应度论证，当满足汉密尔顿规则rb>c时，即使是终生不育（成本为c，这将通过在一个独立的群体中产生后代而获得）也应该为低等级个体背书，其中低等级个体的适应度收益为b（以显性的生殖后代衡量）而遗传相关性为r。马蜂的等级制度通常在姐妹之间形成。上述包容性适应度论证是对不育个体在群居昆虫进化中的一般解释的一个特例，其中蜂王的女儿可以享受包容性适应度收益，即使她作为一个不育的R放弃了独立的领地，通过帮助她的弟弟妹妹们在下一代成长为新的R代就可以享受包容性适应度收益。同样，蜂王的女儿与其母后的交互中的从属地位可以理解为通过他们的弟弟妹妹提高他们的包容性适应度。

（b） 遵守vs反抗 

低等级个体就算留在原领地里，也可以在那里自我繁殖。在许多社会性膜翅目物种中，工蚁不能交配，但保留了产生雄性的能力，这确实是由包容性适应理论预测的。这种情况被称为群体中繁殖的进化冲突。在这种情况下，即使是留守获得的低等级个体的包容性收益，也可能不足以形成稳定的再生产分工。然而，在真正的统治层级中，自我繁殖的能力似乎在维持阶段受到了很好的抑制，“服从”行为甚至与帮助行为相关。在极端情况下，从属地位将在没有统治行为的情况下获得。这是通过诸如成虫前发育过程中的营养差异（例如蜜蜂幼虫中的蜂王浆喂养）等机制实现的，并且完全由化学信号介导的个体之间的非攻击性交流。在所有这些情况下，问题是为什么低等级个体最终“遵守”规则，即不进行繁殖，尽管他们在改革阶段实现了自我繁殖的潜力。

如果出现了进化冲突，那么领地的最终状态将是持续缺乏生殖分工。如上所述，个体的生殖活动与统治行为相关。因此，所有领地成员都将卷入“所有人反对所有人的战争”。从统治等级中人为去除统治者使我们能够观察由此产生的等级不稳定性如何中损害R的生殖。Cole发现，在无皇后群落中的蚂蚁 T. allardycei个体中，花费在统治行为上的时间与花费在育雏护理上的时间呈负相关。在 Ponerine ant D.的群落中，indicum发现领地的不稳定性导致低等级NRs过度的育雏护理工作量，并缩短了它们的寿命。这些结果，通常被称为工蚁繁殖的群体水平成本，说明了在进化冲突中有效稳定机制的必要性。等级制度中下属的服从行为提供了这种机制。再次，应该强调的是，如果没有对下属的包容性适应度收益，殖民地的稳定性将是不可能的，这是由他们兄弟姐妹的相关性所支撑的。

在先前的研究中，统治行为的适应性意义已经得到了较好的论证。我们将等级制度视为“解决冲突”的机制的观点和社会性昆虫进行监管的概念类似。在这些早期研究的基础上，有必要进一步阐明统治阶级与工人阶级之间的关系，特别是“自私的工人” “二级利他主义”和更一般情况下的“社会执法”的概念。另外，社会性昆虫的等级制度已经在群体水平的信息传递效率方面进行了适应性微调，这一想法仍有待检验。应从进化的角度考虑形成等级制度的自组织模型，上面概述的包容性适应度概念将发挥至关重要的作用。

 “啄序百年”往期回顾